Руините на кула от крепостната стена на античния град са в пределите на един от частните дворове в Ахтопол.

      На мястото на днешния Ахтопол са съществували селища още от новокаменната епоха. През желязната епоха районът е населяван от тракийското племе тини. Каменните, оловни и железни котви, открити в залива, свидетелстват за активно мореплаване в района. В един от близките къмпинги е открито голямо съкровище от сребърни монети. Днес то е в хранилището на бургаския археологически музей.
      През средновековието Ахтопол се е намирал на границата между българската държава и Византия и минавал ту в български, ту във византийски ръце. Надпис на хан Крум от 812 г. съобщава за завладяването му. Името на града е било изсечено на една от колоните в столицата Плиска. Изследователите считатат, че градът е бил значителен център на търговията и мореплаването. Агатопол е включен в клаузите на тридесет годишния мирен договор, който при хан Омуртаг България сключва с Византия. Остава в пределите на България до 971 година. В периода от 886 до 912 година е бил откъснат от България. Следва време на разцвет - градът се превръща в религиозен център на Средна Странджа. 

Мраморна утвар от ранно християнски храм, открита в Ахопол и изложена сега в местния музей.

                      Част от крепостната стена на древен Агатопол.

      След смъртта на Георги ІІ Тертер през пролетта на 1323 година и края на Тертеровата династия, Агатопол преминал във византийски ръце. В началото на царуването на Иван Александър (1331г.), след битката при Русокастро на 18 юли 1332 г. , заедно с цялото Южно Черноморие, градът влиза отново в пределите на Второто Българско царство. 
     През есента на 1366 година, граф Амедей VI Савойски подложил на двумесечна обсада Агатопол и през март 1367г. успял да го предаде на ромеите.
      Ахтопол пада под ударите на османските нашественици заедно със столицата Константинопол  през пролетта на 1453 г.
    През 1498 г., според един турски документ за търговията със сол, в Агатопол са живели 158 семейства. Тогава градът е бил център на нахия (община) в кааза (околия) Анхиало, в която влизали 12 села. През XVII в. от тук минава турския пътешественик Евлия Челеби Ахтебули. Той описва града като "разрушена крепост”. Служащият в австрийското посолство в Цариград Венцел фон Броняр, който при пътуване за Виена по море през 1786 г. слязъл в градчето, преброил в него над 200 къщи. Той документирал, че населението се занимавало с извозване и препращане на дървен строителен материал от странджанските гори със собствени кораби до Цариград и околните градове. През 1845 г. френският пътешественик Ксавие д,Омер фон Хел е преброил в Ахтопол над шестстотин къщи.

Съвременното ахтополско пристанище.

      По време на турското владичество на Балканите, Ахтопол е бил оживено пристанище. Главно занятие на жителите му било свързано с риболовство, но архивите сочат, че те се занимавали и с пиратство.
     До Балканската война през 1912 година, в удобното Агатополско пристанище домували много лодки. Жителите му разползгали със сериозен брой кораби- четиридесет и пет. Между тях имало петнадесет тонни платноходи и три кораба с водоизместимост от три хиляди тона. Те плавали не само в Черно море- достигали Беломорските и Средиземноморските пристанища. За сезонния лов на паламуд, турук и скумрия, ахтополци разполагали с шестнадесет големи рибарски лодки- така наречените аламани.

   
 За сезонния лов на паламуд, турук и скумрия, ахтополци разполагали с шестнадесет големи рибарски лодки- аламани.

   Заради многото храмове, издигнати в Ахтопол, някога го наричали "Малката Света гора" . През 1918 година обаче, голям пожар изпепелил града. Той погълнал църквите, параклисите, красивите къщи, дюкяни, работилници и рибарски колиби. Унищожена била и голямата метрополитска църква "Успение Богородично", която се извисявала на най- високата част от брега. От стария Ахтопол останали само църквата “Възнесение Господне” от 1796 г. , част от манастирската църква “Свети Яни” (“Свети Иван Предтеча и една от градските къщи.